S4 E1 • Chasse aux aliens

Se replongeant dans le journalisme, Kara accueille la recrue Nia Nall chez CatCo. Pendant ce temps, James et Lena se disputent au sujet de l’inculpation imminente de James pour avoir agi en justicier, tandis qu'Alex et Brainy peinent à trouver l'harmonie au DEO. Supergirl doit plonger dans le feu de l'action quand ce qui reste de l’organisation terroriste anti-extraterrestre Cadmus tente d’assassiner des figures de proue de la lutte pour la cause extraterrestre, mais son but ultime s’avère être beaucoup plus sinistre que ce à quoi s'attendait Kara. J’onn profite de sa nouvelle vie paisible, mais une sortie en compagnie d'un vieil ami lui cause des inquiétudes.

S4 E2 • Protégeons la Terre

Une révélation choquante provoque le chaos à National City. Supergirl tente de capturer Mercy Graves, tandis qu'Alex prend le contrôle au DEO. De retour à CatCo, Kara décide d'écrire un article sur Mercy et demande à Lena si elle peut l'interviewer étant donné que Mercy a des liens avec les Luthor. Pendant ce temps, Brainy rencontre Nia et tous les deux se retrouvent dans une situation précaire.

S4 E3 • L'âge de l'acier

Ben Lockwood n'a pas toujours détesté les extraterrestres. Suite à une série d'incidents et aux commentaires de son père anti-extraterrestre, Ben, courtois professeur, se transforme lentement en Agent Liberty.

S4 E4 • Non-violence

Quand Supergirl a besoin d'aide, Alex demande à Lena et Brainiac de faire équipe. Pendant ce temps, J'onn remet en question sa décision de quitter le DEO. Cependant, après avoir rencontré Manchester Black, il se rend compte qu'il existe de nombreuses façons d'aider ses compatriotes extraterrestres pendant cette période tumultueuse.

S4 E5 • Parasite perdu

Le colonel Haley prend une décision surprenante concernant Supergirl. Kara écrit une série d’articles sur les aliens de National City dans l’espoir que les humains cessent d’avoir si peur d'eux. Malheureusement, cet article met certains extraterrestres en danger.

S4 E6 • La révolte gronde

Tout le monde se réunit pour Thanksgiving, mais Kara est déçue après son débat télévisé avec Ben Lockwood sur le sentiment anti-extraterrestre qui règne à National City. Pendant ce temps, James et Lena se disputent sur la meilleure façon de faire face aux Enfants de la Liberté.

S4 E7 • Bienvenue sur Shelley Island

James s'enfonce avec les Enfants de la Liberté toujours dans le but de rencontrer leur leader : Agent Liberty. Pendant ce temps, Supergirl et Manchester Black suivent une piste sur la localisation d'Agent Liberty mais les choses prennent une mauvaise tournure. Lena entame sa première série d'essais.

S4 E8 • Le rêve de Liberty

Nia fait un rêve important à propos d'Agent Liberty mais elle refuse de le voir comme un rêve prophétique et décide de l'ignorer. Après avoir remarqué que quelque chose perturbe Nia, Kara demande à Brainy de l'aider et tous les deux persuadent Nia d'embrasser sa destinée. Pendant ce temps, Manchester Black rend une visite menaçante à Ben Lockwood.

S4 E9 • Elseworlds : La Troisième heure (3)

Le Dr John Deegan se voit confier une deuxième de réécrire la réalité à sa guise grâce au précieux Livre du Destin. Cette fois, Oliver et Barry n'ont plus de pouvoirs. Assimilés à des criminels, ils vont devoir faire face à un redoutable Superman. Quelles ressources utiliseront-ils pour se sortir d'affaire ? D'autant que Kara est en mauvaise posture... Troisième et dernière partie du crossover annuel avec The Flash et Arrow.

Première diffusion : 11 décembre 2018

S4 E10 • Soupçons

Le colonel Haley est contrariée quand Supergirl répond à l'appel de détresse d'un bateau de la Navy qui s'avère être une attaque mortelle d'aliens. Le colonel Haley déclare le site comme territoire du DEO et demande à Supergirl de s'écarter. Après que Supergirl ait refusé de faire ce qu'on lui a demandé, Haley concentre ses efforts sur la découverte de l'identité de Supergirl et commence à interroger tous les agents du DEO, y compris Alex. Pendant ce temps, Brainiac-5 essaye de convaincre Nia d'embrasser ses pouvoirs mais elle interprète mal ses intentions.

Première diffusion : 20 janvier 2019

S4 E11 • La Rage au ventre

Kara se joint à Nia pour un voyage dans la ville natale de Nia afin de rendre visite à sa famille lors du festival annuel de la récolte. À la maison, la mère de Nia encourage sa fille à embrasser son destin. Pendant ce temps, Alex a affaire à une drogue de rue qui rend les gens violents et leur donne des super pouvoirs temporaires.

S4 E12 • La voleuse de diamants

Avec son nouveau panneau à l'extérieur de son bureau, J'onn accueille de nouveaux clients. Essayant de s'occuper pour rester loin de ce qu'il se passe au DEO, Kara décide de rejoindre J'onn dans sa dernière affaire, ce qui l'amène directement à la nouvelle enquête d'Alex qui implique le nouveau méchant, Menagerie. Pendant ce temps, Lena partage des nouvelles avec James mais sa réaction n'était pas celle qu'elle attendait. Nia invite Brainy à sa fête de Saint-Valentin.

S4 E13 • Justice pour tous ?

Manchester Black s'échappe de prison avec l'aide de sa nouvelle équipe : L'Elite, qui s'allient pour punir les brutes anti-aliens. Supergirl fait un double service pour tenter d'appréhender Manchester Black et son équipe ainsi que s'occuper d'un développement choquant concernant Ben Lockwood.

S4 E14 • Une main tendue

Entre Ben Lockwood qui continue à pousser le mouvement anti-aliens et L'Elite qui prend pour cibles Lockwood et ses associés, Supergirl est inquiète à propos de la sécurité du peuple américain, humains comme alien. Quand Lockwood organise un rassemblement, les extraterrestres décident de manifester pacifiquement. Brianiac et J'onn rejoignent la marche des Aliens pendant que Supergirl et Dreamer patrouillent pour garder tout le monde en sécurité. Pendant ce temps, James sort son appareil pour couvrir la marche pour CatCo et Haley assigne à Alex une mission qui va à l'encontre de ses convictions. Quand L'Elite et Ben Lockwood déclenchent des problèmes lors du rassemblement, Supergirl est contrainte d'intervenir.

S4 E15 • Au nom du frère

Secrètement libéré de prison pour des problèmes de santé, Lex Luthor rend visite à sa soeur, Lena, pour lui demander son aide pour un remède. Avertie comme toujours, Lena n'est pas dupe sur les motivations de Lex mais quand elle se retrouve face à un choix de vie ou de mort, elle doit décider ce qu'elle ressent vraiment à propos de son frère. Pendant ce temps, Supergirl et J'onn font face à Manchester Black. La soeur de James, Kelly, arrive en ville.

S4 E16 • La fille en rouge

A l'aube du retour de Lex Luthor, la série fait un bond en arrière sur les deux dernières années sur les activités de Lex et ses machinations secrètes et ses plans et comment ces derniers ont affecté Supergirl et Lena.

Première diffusion : 24 mars 2019

S4 E17 • All About Eve

Supergirl doit gérer les différents infâmes plans de destructions de Lex. Choquée de la découverte de la création de Lex, Supergirl fait face à une des plus grandes épreuves à ce jour.

S4 E18 • Crime and Punishment

Supergirl et Lena se rendent à Stryker Island pour trouver des indices sur comment battre Lex. À la prison, Supergirl tente de se lier d'amitié avec un prisonier, Steve, qui pourrait avoir des informations internes sur les occupations de Lex mais lui et les autres prisonniers la traite comme une traitre de vis à vis de leur parler et refuse de lui parler. Pendant que Lena étudie un morceau de puzzle que Lex a laissé derrière lui en espérant découvrir ses intentions. Pendant qu'elles s'y trouvent, une émeute de prison éclate. Pendant ce temps, Kelly encourage James à parler à quelqu'un pour son SSPT. Et Alex se retrouve face à Ben Lockwood après qu'il soit arrivé au DEO et ait acquérit des armes puissantes pour combattre Supergirl.

S4 E19 • American Dreamer

Alors que Kara travaille en tant que journaliste pour innocenter Supergirl, Dreamer prend le poste de protecteur de National City, ce qui l'amène à un face à face avec Ben Lockwood. James prend des mesures drastiques contre son SSPT.

S4 E20 • Will The Real Miss Tessmacher Please Stand Up?

Kara et Lena se rend à Kaznia pour arrêter Lex. Aussi, Eve Tessmacher met en place un piège pour les deux femmes qui pourrait conduire à la révélation de Kara en tant que Supergirl. Pendant ce temps, Alex reçoit un appel important, James s'entraîne à utiliser ses pouvoirs et Ben Lockwood prend une position dangereuse au DEO.

S4 E21 • Red Dawn

Kara est face à face avec Red Daughter et les deux s'engagent dans une bataille épique. Determinée à trouver un moyen d'extraire le Harun-El, Lena se tourne vers une aide improbable : Lillian Luthor. Pendant ce temps, Alex réalise qu'une partie de sa mémoire est manquante et Brainy, Nia et J'onn essayent de trouver les aliens enlevés par Lex.

S4 E22 • The Quest for Peace

Lex se rend à Washington DC et somme Lena et Lillian de se rendre à la Maison Blanche. Supergirl réalise qu'elle a une des dernières chances de stopper Lex et se tourne vers le pouvoir de la presse pour l'aider.